Ateneumin taidemuseon laaja kotimaisen taiteen piirustuskokoelma on karttunut pääasiassa suurina kokonaisuuksina, jotka on saatu lahjoituksina tai hankittu taiteilijoiden perikunnilta. Ensimmäinen merkittävä hankinta oli R. W. Ekmanin lähes 300 tussi- ja lyijykynäpiirustuksen osto. Kokoelma huutokaupattiin Turussa vuonna 1873, pian taiteilijan kuoleman jälkeen. Tällä hankinnalla luotiin pohja piirustuskokoelman hankintapolitiikalle; museosta tuli Suomen kuvataiteellisen perinnön tallettaja. Seuraavana vuonna K. E. Janssonin isä lahjoitti nuorena kuolleen poikansa lyijykynäpiirustuksia toista sataa kappaletta.
Vuonna 1875 ostettiin Magnus von Wrightin jäämistöstä 180 piirustusta, pääasiassa maisemia ja kaupunkikuvia. Werner Holmbergin kaikki akvarellit, piirustukset ja luonnoskirjat, kaikkiaan yli 250 työtä, on ostettu vuonna 1890 taiteilijan leskeltä. Samalla saatiin myös toista sataa P.A. Kruskopfin piirustusta, jotka olivat kuuluneet Holmbergille. Usein yhden taiteilijan piirustus- ja luonnosjäämistö on saatu kerralla varsin täydellisenä, esimerkkinä Eero Järnefeltin 55 luonnoskirjaa, jotka saatiin lahjoituksena taiteilijan jälkeläisiltä vuonna 1993.
Ateneumin useiden satojen luonnoskirjojen kokoelma sisältää taiteen tutkimuksen kannalta oleellisen tärkeää materiaalia.
Ateneumin piirustuskokoelman taiteilijoita ovat mm. Fanny Churberg, Albert Edelfelt, R.W. Ekman, Magnus Enckell, A.W. Finch, Akseli Gallen-Kallela, Werner Holmberg, K.E. Jansson, Eero Järnefelt, Oscar Kleineh, Alexander Lauréus, Kauko Lehtinen, Henri Matisse, Otto Mäkilä, Tapani Raittila, Ilja Repin, Hugo Simberg, Venny Soldan-Brofeldt, Louis Sparre, Maria Wiik ja von Wrightin veljekset.
Valtion taidemuseon uusi Taidekokoelmat-verkkopalvelu tarjoaa perustietoa myös Ateneumin piirustuskokoelman teoksista ja taiteilijoista.