Valtiollistamisen yhteydessä 1990 Ateneumin taidemuseon kokoelmat jaettiin Ateneumin taidemuseon ja Nykytaiteen museon kesken. Nykytaiteen museon alueeseen kuuluvat kaikki vuoden 1960 jälkeiset kotimaiset ja ulkomaiset taideteokset. Ateneumin kokoelma esittelee näin ollen Suomen taiteen vaiheita 1700-luvun puolivälin kustavilaisista ajoista aina 1950-luvun modernismin ilmiöihin asti. Museon kokoelmille on varattu Ateneum-rakennuksen toinen ja kolmas kerros.
Suomen taiteen lisäksi Ateneumin kokoelmassa on pieni, mutta korkeatasoinen ulkomaisen taiteen edustus, johon kuuluu mm. Vincent van Goghin, Paul Gauguinin, Paul Cézannen, Fernand Léger'n ja Marc Chagallin teoksia.
Museossa esillä olevat teokset ovat luonnollisesti vain osa puolentoistasadan vuoden aikana karttuneesta kokoelmasta. Ennen valtiollistamista Ateneumin taidemuseon kokoelmaan kuului noin 20 000 teosta. Siitä suuri osa on piirustuksia ja grafiikkaa.
Kokoelmien karttuminen alkoi Suomen Taideyhdistyksen toiminnan ensimmäisinä vuosina. Toisaalta Taideyhdistys hankki itse muutamia saatavilla olevia ja kokoelmien arvoisiksi katsottuja teoksia, toisaalta se otti vastaan yhden tai useampien teoksien lahjoituksia. Osa lahjoituksista oli suoraa rahallista tukea. Yksityisten henkilöiden testamenttirahastojen korkotulot olivatkin suuri apu niukkojen määrärahojen kanssa kamppailevalle yhdistykselle.
Vuosisadanvaihteen merkittävimmän lahjoituksen teki lääketieteen lisensiaatti Herman Frithiof Antell, joka lahjoitti taidekokoelmansa lisäksi varat sen jatkuvaa kartuttamista varten. Antellin kokoelmaan kuuluvat mm. van Goghin, Gauguinin, Cézannen ja Munchin teokset, joiden hankkimista aikalaiset ehtivät kummastella -- kotimaiset Gallen-Kallela, Edelfelt ja Simberg kun tuntuivat huomattavasti turvallisemmilta valinnoilta.
Museon oma ostolautakunta keskittyikin enimmäkseen kotimaisen taiteen hankkimiseen. Varat eivät tosin aina riittäneet edes siihen. 1920-luvun lopussa museossa oltiin jo hyvin huolestuneita siitä, että kotimaisen taiteen kokoelmaan jää pahoja aukkoja.
1950- ja 60-luvuilla Ateneumin taidemuseo haluttiin nostaa yleiseurooppalaiselle tasolle ja erääksi keinoksi määriteltiin ulkomaisen nykytaiteen hankinta. Tulokset eivät kuitenkaan olleet lukumääräisesti vuosisadan alun hankintoja suuremmat. Pääpaino oli edelleen kotimaisessa taiteessa, kuten kansallisgallerian tehtäviin kuuluikin.
Vuosisadan viiden ensimmäisen vuosikymmenen aikana museo sai runsaasti tärkeitä lahjoituksia, mutta sen jälkeen käytäntö muuttui. Yhteiskunnallinen tilanne vakiintui, toivo taloudellisesta nousukaudesta korvasi sotavuosien turvattomuudentunteen. Toisaalta taas suurlahjoittajien aika näytti olevan ohi. Museo oli jo saanut laajat kokoelmat vuosisadan vaihteen mestareiden teoksia.
Ateneumin taidemuseo täydentää kokoelmaansa vuosittain. Ensimmäinen valtiollistamisen jälkeen tehty suuri hankinta oli Helene Schjerfbeckin nuoruuden omakuva, joka saatiin kokoelmiin Ateneumin ystävät ry:n tuella.
Ateneum järjestää suuria näyttelyitä Suomen taiteesta ja siihen olennaisesti vaikuttaneista taidesuuntauksista ja ilmiöistä. Museon tehtävänä on myös koota Suomen taidetta esitteleviä näyttelyitä kansainvälistä näyttelyvaihtoa varten. Näyttelyiden oheisohjelmistoon kuuluu opastustoiminnan lisäksi konsertteja ja filmi- tai videoesityksiä.