Ateneumin ystävien lahjoituskokoelmassa on tällä hetkellä 26 teosta; 24 maalausta ja kaksi veistosta. Historiansa alussa yhdistys hankki Ateneumin kokoelmiin pääasiassa vanhaa ulkomaista taidetta. Ensimmäinen näistä oli espanjalaisen Jusepe de Riberan Ecce Homo (1644), joka hankittiin jo yhdistyksen perustamisvuonna 1919. 1920-luvulla Ateneumin kokoelmia kartutettiin Eugène Delacroix'n akvarellilla Mazeppa (1824), Govaert Flinckin maalauksella Joosefin verinen viitta (1655) ja pienellä puulle maalatulla temperamaalauksella Pyhä Rochus (1574), jonka tekijäksi mainitaan joku Francesco Francian koulukunnan mestareista. Vuonna 1926 yhdistyksen jäsenmäärä oli huvennut vähiin, ja jäljellä olevilla varoilla päätettiin aiemmasta poiketen hankkia suomalaisen taiteilijan, Alexander Lauréuksen maalaus Marcellusteatterin raunioissa (1820).
Ateneumin ystävien historiassa seurasi pitkä hiljaiselon kausi. Seuraava teos yhdistyksen lahjoituskokoelmassa on Helene Schjerfbeckin varhainen Omakuva (1884–1885), joka hankittiin Ateneumin kokoelmiin Ystävien tuella ja luovutettiin museolle peruskorjatun Ateneum-rakennuksen avajaisten yhteydessä tuokokuussa 1991. Vuonna 1993 lahjoitettiin Anitra Lucanderin kookas maalaus Kuninkaiden kumarrus (n. 1957), ja vuonna 1996 Valle Rosenbergin nuoruuden Omakuva (1908) sekä kokoelman ensimmäinen veistos, Terho Sakin Odotus (1958). 80-vuotisjuhlansa kunniaksi Ateneumin ystävät oli jälleen merkittävällä tavalla tukemassa Helene Schjerfbeckin maalauksen hankintaa. Kysymyksessä on muotokuva, Einar Reuter III (1919-1920), joka luovutettiin museolle marraskuussa 1999. Vuonna 2002 yhdistys osti kokoelmansa toisen Alexander Lauréuksen maalauksen, Pastorin kestit (1815).
2000-luvulla on lahjoitettu myös kolmetoista Sulho Sipilän akvarellia (n. 1917–1923), jotka nähtiin myös museon näyttelyssä Hallen ja Tivan tarina vuonna 2005, sekä Laila Pullisen veistos ...Taidekin pakettiin (1967), joka ostettiin museolle vuonna 2006.
Ystävien viimeisin teoslahjoitus Keinutuolissa, Anni Bremer (1908) julkistettiin osana Ateneumin taidemuseon 120-vuotisjuhlaa 13.10.2008. Hugo Simbergin maalaama suurikokoinen muotokuva tulevasta puolisostaan täydentää hienosti ystävien lahjoituskokoelmaa ja sopii mainiosti lahjaksi museolle, sillä pari tapasi toisensa juuri Suomen Taideyhdistyksen piirustuskoulussa Ateneumissa.